机翼指挥官2：Kilrathi的复仇是宇宙模拟器的起点的延续，保留了通常的机制和游戏功能。在这里，事件在2655年在太空中展开，当时属于同盟舰队的老虎牙正处于谜团的任务中。突然，对他进行了抢劫，设法逃脱的人之一就是主角（用户本人选择了他的名字）。之后，它被移至另一个系统，在该系统中发生了游戏的主要部分。
游戏过程机翼指挥官II：Kilrathi的复仇保留与系列第一部分相同的基本技巧。角色穿过船上宇宙的空间移动，执行任务以破坏特定对象。每次在特定细分市场开始之前，都会出现一个小简报，并在其中发布所有目标的描述。在任务期间，您可以观察飞行员机舱正在发生的事情，除了板电脑外并且有一些传感器根据关键参数监视船的状况。一旦将枪的视线显示为第三方对象，系统就会立即发布有关它的信息（基本参数，目的地等）。此外，由于计算机，您可以跟踪到当前目标的距离，并接收有关进一步操作的通知。除了活动阶段外，还有绘图插入物，角色相互通信，向用户揭示该图的新细节。